Влияние рациона на постпрандиальные гликемический и инсулиновый ответы у здоровых собак (обзор)
Диетология

Влияние рациона на постпрандиальные гликемический и инсулиновый ответы у здоровых собак (обзор)

Авторы: Alessandro Vastolo, Manuela Gizzarelli, Alessio Ruggiero, Maria Chiara Alterisio, Serena Calabrò, Maria Ferrara and Monica Isabella Cutrignelli. Факультет ветеринарной медицины и животноводства, Неаполитанский университет Федерико II, Неаполь, Италия.

Ключевые слова: крахмал, белок, глюкоза, фруктозамин, инсулин, энергия.

Введение

Владельцы собак все больше внимания уделяют сбалансированному питанию и здоровью своих питомцев2,3. За последние два десятилетия на рынке появилось огромное количество кормов, отличающихся друг от друга составом и концентрацией питательных веществ. При этом содержание углеводов (например, растворимых сахаров, крахмала и клетчатки) в кормах разных торговых марок для домашних животных сильно различается. С течением времени одомашнивание собак улучшило их способность переваривать и метаболизировать углеводы4. Carciofi A. C. С соавт.5 отмечают, что крахмал является приятным на вкус и легкоусвояемым источником энергии. Кроме того, углеводы позволяют собакам запасать необходимые питательные вещества, такие как аминокислоты или жирные кислоты, особенно на определенных этапах жизни. Тем не менее для животных-компаньонов не установлено особых потребностей в углеводах2,3,6. Внутренняя доступность углеводов может меняться из-за вариаций процентного содержания белков и жиров, а также из-за используемых технологических процессов. Кроме того, было показано, что переваримость крахмала сильно варьируется и зависит от нескольких факторов, таких как источник, размер частиц, соотношение амилозы и амилопектина, методы переработки7 и соотношение крахмала и белка8. Более того, все эти факторы могут влиять на постпрандиальный уровень гликемии у здоровых собак5,9,10.

Цель данного исследования: выяснить, может ли применение трех рационов, а именно двух беззерновых рационов (GF1 и GF2) и одного злакового рациона (CB), содержащих различные источники и количество углеводов, повлиять на постпрандиальную гликемическую реакцию у здоровых собак.

Материалы и методы

Животные и рационы питания

Все процедуры, использованные в исследовании, были одобрены Комитетом по этике ухода и использования животных Неаполитанского университета Федерико II в соответствии с местными и национальными нормами и правилами (Законодательный декрет 26 от 04.03.2014).

В общей сложности 15 стерилизованных здоровых взрослых собак (средний возраст – 5,00 ± 1,30 года, масса тела – 21,1 ± 5,36 кг, BCS – 4,20 ± 0,86 по 5-балльной шкале) были набраны в частном питомнике, расположенном в провинции Неаполь (Италия). На момент набора у животных не наблюдалось никаких клинических признаков, клинико-патологических изменений или наличия основных трансмиссивных заболеваний собак.

Рационы были составлены с использованием одного и того же основного источника белка (курица), но разных источников углеводов и получили названия GF1, GF2 – беззерновые рационы и CB – рацион, содержащий злаки.

Ингредиенты каждой диеты были следующими:
  • Диета GF1: куриное мясо без костей, дегидрированный куриный белок, сладкий картофель, куриный жир, сушеные яйца, сельдь, дегидрированный белок сельди, рыбий жир (из сельди), гороховая клетчатка и сушеная морковь.
  • Диета GF2: куриное мясо без костей, дегидрированный куриный белок, гороховый крахмал, куриный жир, сушеная тыква, сушеные яйца, сельдь, дегидрированный белок сельди, рыбий жир (из сельди), гороховая клетчатка и сушеная морковь.
  • Диета CB: куриное мясо без костей, дегидрированный куриный белок, спельта, овес, куриный жир, сушеные яйца, сельдь, дегидрированный белок сельди, сушеная свекольная пульпа, рыбий жир (из сельди) и сушеная морковь.
Химический состав и незаменимые аминокислоты каждого рациона представлены в таблицах 1, 2.

Собак кормили в соответствии с требованиями к содержанию (ME, ккал = 132 × МТ0,75 кг)3. Каждый рацион поочередно вводили всем собакам в течение 50 дней (15 дней адаптации к кормлению и 35 дней введения). Кроме того, в ходе эксперимента кормление корректировалось в зависимости от веса животных.

Клиническое обследование и забор крови

Образцы крови (± 10 мл) были взяты во время набора животных и в конце каждой фазы питания в две пробирки: с ЭДТА для клинического анализа крови и с гелем-сепаратором для получения сыворотки и дальнейшего ее исследования (биохимический профиль). Образцы цельной крови, предназначенные для последующих исследований, охлаждались и быстро доставлялись в лабораторию клинического анализа факультета ветеринарной медицины и животноводства Неаполитанского университета имени Федерико II. Каждый образец крови анализировался с помощью импедансного прибора для инструментального подсчета (HeCo 5 Vet C, Real-Time Diagnostic Systems; Сан-Джованни-Вальдарно, Италия) после медленного и постоянного перемешивания в течение 20 мин. В питомнике для получения сыворотки оставляли пробирки с гелевым сепаратором при комнатной температуре примерно на 15 мин. до образования сгустка, а затем центрифугировали в течение 10 мин. при скорости 1500 × g. Сыворотку хранили при 80 °C и затем отправляли на сухом льду в референс-лабораторию (Корнвестхайм, Германия), где с помощью биохимического анализатора (Beckman Coulter AU5400; Olympus America, Мелвилл, Нью-Йорк, США) определяли следующие параметры: глобулин, общий белок (TP), альбумин (Alb), щелочная фосфатаза (AP), глутамин-пировиноградная трансаминаза (GPT), аланинаминотрансфераза (ALT), γ-глутамилтрансфераза (GGT), аспартатаминотрансфераза (AST), глутаматдегидрогеназа (GLDH), фруктозамин (Fr), инсулин, α-амилаза, липаза (LP), холестерин (Col), триглицериды (Tri), креатинин (Crea), мочевина (BUN) и креатинкиназа (CK). В начале каждого экспериментального периода проводился осмотр исследуемых собак, оценивались вес и индекс кондиции тела (BCS). 

Тесты на постпрандиальный уровень глюкозы и инсулиновый ответ

Образцы крови для определения всех гематологических параметров брали в 8:00 утра, после того как собаки не ели в течение 12 часов (исходный образец, время 0), а также через 120, 240 и 360 мин. после приема пищи для измерения постпрандиальных гликемического и инсулинового ответов. Собаки получали 50% рациона после первого отбора проб (время 0) и оставшуюся часть рациона (50%) после последнего отбора проб (360 мин.). В начале каждого отбора проб собирали кровь (3 мл) в пробирку с Na-гепарином, центрифугировали (378 × g в течение 5 мин.) и отделяли плазму в две пробирки Эппендорфа. Одна капля крови из одного образца сразу же использовалась для измерения гликемии с помощью портативного цифрового глюкометра (Sinocare Safe-Accu, Safecare Bio-tech, Юханг, Китай). Все образцы крови в исследуемых группах были отобраны ветеринарным специалистом, чтобы избежать возможных ошибок при заборе крови и измерении глюкометром. Перед анализом образцы плазмы хранили в холодильнике (4 °C) не более 2 часов. Образцы плазмы с инсулином замораживали (-80 °C) не более чем на 2 месяца до анализа11. Уровень инсулина определяли методом иммуноферментного анализа с хемилюминесценцией (CLIA).

Расчеты. Для каждой собаки рассчитывали площадь под кривыми (AUC) постпрандиального ответа на глюкозу и инсулин с помощью метода трапеций (JMP 14, SAS Institute, Северная Каролина, США). Затем площадь для каждой собаки усреднялась для определения AUC каждого рациона. Кроме того, на основе образцов крови, взятых у каждой собаки, были определены средняя концентрация, максимальный (зенит) и минимальный (надир) пики, а также время достижения максимального увеличения (время до пика) глюкозы и инсулина для каждого рациона.

Статистический анализ. Влияние рациона отслеживалось с помощью смешанной модели, в которой время и животные были случайными факторами, а рацион – фиксированным фактором. При наличии значимых различий использовали тест Тьюки HSD. Все статистические анализы проводились с использованием программы JMP 14 (SAS Institute, NC, США).

Результаты

Биохимический профиль испытуемых собак. В ходе исследования все параметры находились в физиологическом диапазоне, указанном для данного вида животных3. Самый высокий уровень альбумина был зарегистрирован при использовании диеты GF2 (30,2 г/л; референтный интервал – 28–43), в то время как самый низкий уровень наблюдался при использовании диеты GF1 (28,2 г/л). Рационы CB и GF2 приводили к наибольшему (206 мкмоль/л; нормальный диапазон – 177–314) и наименьшему (193 мкмоль/л) уровню фруктозамина соответственно (p < 0,05). При использовании рациона на основе злаков у собак наблюдался самый высокий уровень глюкозы, в то время как в группе GF1 он был самым низким (4,63 ммоль/л; референтный интервал – 3,2–7,0)

Постпрандиальные реакции на глюкозу и инсулин. По результатам изменения уровня глюкозы в сыворотке крови, зарегистрированным в ходе исследования, диета GF1 показала самые низкие (p < 0,001) значения AUC и самый низкий (p < 0,05) пик надира по сравнению с другими диетами. Средняя концентрация глюкозы была значительно ниже (p < 0,01) при использовании диеты GF2. Использование диеты CB показало самые высокие (p < 0,001) значения AUC, связанные с гликемией.

Диета CB продемонстрировала самый высокий ответ на инсулин с учетом значений AUC и средней концентрации (p < 0,01). Диета на основе злаков (CB) имела самые низкие в зените (p < 0,01) и в надире (p < 0,01) уровни инсулина, а время достижения максимального увеличения (время до пика) наступало раньше по сравнению с другими диетами (p < 0,05). Диета GF2 (по сравнению с другими диетами) имела самый высокий (p < 0,001) зенитный уровень инсулина.

Обсуждение

С учетом пищевых характеристик все протестированные рационы удовлетворяли пищевые потребности взрослых собак, содержащихся в питомнике3.  В течение экспериментального периода не наблюдалось отказов от корма, что подтверждает его хорошие вкусовые качества. Кроме того, в ходе исследования количество употребляемого корма было правильно рассчитано, поскольку не наблюдалось существенных различий в показателях живой массы и упитанности.

Метаболический профиль крови. Все биохимические показатели находились в физиологическом диапазоне для собак12. В данном исследовании самый высокий уровень альбумина и самая низкая концентрация фруктозамина были отмечены у собак, получавших рацион GF2. Кроме того, у собак были зарегистрированы самые низкие уровни глюкозы и фруктозамина при использовании диет GF1 и GF2 соответственно. Эти результаты были неожиданными и могут быть связаны с относительно высокой вариабельностью этих параметров13.

Сывороточные белки, такие как альбумин, выступают в качестве важных переносящих субстанций и способствуют регуляции кислотно-основного баланса. Более того, иммунная система организма зависит от белковых веществ14. Концентрации фруктозамина и глюкозы в плазме крови часто используются для диагностики и мониторинга сахарного диабета15. Фруктозамин – это результат неферментативной химической реакции между молекулой глюкозы и свободной аминогруппой16. Кроме того, измерение уровня сывороточного фруктозамина отражает степень гликирования белков сыворотки и среднюю концентрацию глюкозы в сыворотке крови у собак за предыдущие 1–3 недели до отбора крови, поэтому его можно рассматривать как долгосрочный маркер гликемического контроля по сравнению с уровнем глюкозы в сыворотке крови, являющимся краткосрочным маркером17. Также отмечается, что на сывороточную концентрацию фруктозамина не влияет резкое повышение концентрации глюкозы в крови, которое происходит во время стресса или возбуждения17.

Гликемический и инсулиновый ответы. Постпрандиальный гликемический ответ показывает изменения уровня глюкозы в крови в ответ на прием различных углеводосодержащих продуктов18. Интерпретация постпрандиального гликемического ответа зависит от нескольких факторов, таких как количество принятой пищи, способ ее переработки и состав рациона9. Количество потребленного и переваренного крахмала является одним из основных факторов, влияющих на гликемический ответ на прием пищи. В нашем исследовании различия в количестве потребляемого крахмала между рационами были незначительными (75, 80 и 78 г/сутки для рационов GF1, GF2 и CB соответственно), что позволяет предположить влияние источника крахмала на гликемический и инсулиновый ответы. В исследовании влияния различных источников крахмала (Carciofi A. C. et al.)5 отмечалось, что экструдированные рационы, состоящие из одинаковых ингредиентов, но с различными источниками крахмала, могут привести к значительным различиям в постпрандиальном гликемическом ответе. Аналогичным образом в настоящем исследовании мы проверили использование трех рационов с похожими питательными характеристиками, но с разными источниками углеводов (зерно злаков/сладкий картофель/гороховый крахмал). Полученные результаты дают основание предположить, что конкретные характеристики этих ингредиентов и уровень их включения влияют на гликемический ответ19,20. Рацион GF1 всегда демонстрировал самые низкие значения AUC глюкозы и инсулина. Этот результат можно объяснить меньшим количеством крахмала в данном рационе (25% в GF1 против 28% в двух других рационах) и усвояемостью сладкого картофеля, который был основным источником крахмала в рационе GF1.

Источники углеводов, такие как картофель, сладкий картофель, горох, нут или чечевица, часто используются в кормах для домашних животных. Эти ингредиенты также служат источником белка растительного происхождения21. Исследования in vitro показали, что сладкий картофель может привести к снижению гликемического индекса за счет более высокой доли волокнистой фракции и амилозы, а также резистентного крахмала (RS), которые могут замедлять опорожнение желудка и снижать скорость всасывания глюкозы22,23, тем самым обеспечивая более низкий гликемический индекс4,18,22-24.

Собаки, получавшие диету GF2, показали самый высокий уровень глюкозы и самые низкие значения AUC инсулина. В рационе GF2 основным источником крахмала был гороховый крахмал, который в основном доступен в качестве побочного продукта при экстракции белка.

В этом исследовании гороховый крахмал был получен из мозговых сортов гороха, который более подвержен атаке α-амилазы. Кроме того, процесс очистки крахмала часто приводит к изменению его структуры и улучшает его переваримость25. Термическая обработка значительно увеличивает количество быстроусвояемого крахмала и уменьшает количество фракций резистентного крахмала в гороховом крахмале26. В этом отношении крахмал бобовых культур более усваиваемый, чем картофельный крахмал, богатый амилозой, но менее усваиваемый, чем крахмал некоторых злаков26. Амилопектин переваривается легче, чем амилоза, поскольку полимеры амилопектина имеют больше внутримолекулярных водородных связей и меньшую площадь поверхности27. Данные характеристики могут объяснить гликемический и инсулиновый ответы диеты GF2. Аналогично, диеты GF2 и CB показали более высокий гликемический ответ, в то время как диеты GF1 и GF2 показали схожий инсулиновый ответ между группами.

Наблюдаемая картина пищеварения может быть связана с ингредиентами, используемыми в рецептуре, и методом обработки сырья. Как сообщается в нескольких источниках7,28, технологическая обработка может вызывать желатинизацию крахмала (в данной работе не измерялась), что влияет на высвобождение глюкозы. В нашем случае некоторые виды сырья подвергались термообработке перед процессом экструзии, а затем двойной термообработке.

Диета CB показала самые высокие значения AUC глюкозы и инсулина и самые низкие значения надира и зенита. Эти результаты могут быть обусловлены высокой долей в рационе цельной полбы и овса (20 %), обеспечивающих более быстрое поступление энергии по сравнению со сладким картофелем и гороховым крахмалом, о чем свидетельствует более низкое время достижения пика. Результаты, полученные при использовании рациона CB, свидетельствуют о быстрой переваримости корма. По предположению Monti M. С соавт.29, чем быстрее происходит полное переваривание и всасывание крахмала, тем выше постпрандиальная реакция. Однако по сравнению с диетами GF1 и GF2 диета CB, состоящая из цельного овса и спельты, более богата общими и растворимыми пищевыми волокнами, которые благотворно влияют на здоровье30,31. Диеты на основе зерновых культур играют роль в модуляции периода всасывания глюкозы и в уменьшении колебания концентраций глюкозы и инсулина32. Все эти соображения были подтверждены гликемическими кривыми трех диет (рис. 1). В частности, более медленный инсулиновый ответ наблюдался на кривых GF1 по сравнению с GF2 и CB. Кроме того, различия между рационами можно объяснить различиями в содержании сырого протеина, общего количества пищевых волокон, эфирного экстракта и крахмала. Действительно, все эти питательные вещества могут способствовать повышению концентраций глюкозы и инсулина в плазме крови33.

Заключение

В последние годы владельцы животных-компаньонов уделяют все больше внимания питанию и здоровью своих питомцев. В этом отношении выбор правильного рациона имеет решающее значение с учетом таких факторов, как возраст и масса тела животных. Несмотря на некоторые ограничения в экспериментальной схеме, полученные результаты показывают, как различные источники крахмала могут приводить к разной гликемической реакции. Беззерновые диеты (GF1 и GF2), даже несмотря на отсутствие зерновых культур, показали разные гликемический и инсулиновый ответы из-за различной переваримости крахмала, в то время как диета CB показала увеличение гликемического ответа, вероятно, из-за быстрого усвоения крахмала. Необходимы дальнейшие исследования характеристик крахмала в тестируемых рационах и потенциальной пользы этих углеводов для здоровья собак.

Полная версия статьи: Ссылка

Список литературы:
  1. Wong PWC, Yu RWM, Ngai JTK. Companion animal ownership and human well-being in a metropolis- the Case of Hong Kong. IJERPH. (2019) 16:1729. doi: 10.3390/ijerph16101729
  2. FEDIAF. Nutritional guidelines for complete and complementary pet foods for dogs and cats. Bruxelles: European Pet Food Industry Federation (2022).
  3. NRC. Nutrient requirements of dogs and cats. Washington, DC: National Academy Press (2006).
  4. Briens JM, Subramaniam M, Kilgour A, Loewen ME, Desai KM, Adolphe JL, et al. Glycemic, insulinemic and methylglyoxal postprandial responses to starches alone or in whole diets in dogs versus cats: relating the concept of glycemic index to metabolic responses and gene expression. Comp Biochem Physiol. (2021) 257:110973. doi: 10.1016/j.cbpa.2021.110973
  5. Carciofi AC, Takakura FS, De-Oliveira LD, Teshima E, Jeremias JT, Brunetto MA, et al. Effects of six carbohydrate sources on dog diet digestibility and postprandial glucose and insulin response. J Anim Physiol Anim Nutr. (2008) 92:326–36. doi: 10.1111/j.1439-0396.2007.00794.x
  6. Kienzle E, Meyer H. The effects of carnohydrate-free diets containing different levels of protein on reproduction in the bitch In: IH Burger and JPW Rivers, editors. Nutrition of the dog and cat. New York: Cambridge University Press (1989).
  7. Ottoboni M, Tretola M, Luciano A, Giuberti G, Gallo A, Pinotti L. Carbohydrate digestion and predicted glycemic index of bakery/confectionary ex-food intended for pig nutrition, Italian. J Anim Sci. (2019) 18:838–49. doi: 10.1080/1828051X.2019.1596758
  8. Musco N, Calabrò S, Tudisco R, Grossi M, Addi L, Moniello G, et al. Diet effect on post-prandial glycaemic response in adult healthy cats. Vet Ital. (2017) 53:141–5. doi: 10.12834/VetIt.57.166.3
  9. Nguyen P, Dumon H, Biourge V. Glycemic and insulinemic responses after ingestion of commercial foods in healthy dogs: influence of food composition. J Nutr. (1998) 128:S2654–8. doi: 10.1093/jn/128.12.2654S
  10. Roberti-Filho FO, Palagiano C, da Silva FL. Processing effects on starch gelatinization and its influence on digestibility, fermentation products and microbial composition of the faeces, and glucose metabolism of dogs fed kibble diets. In Proceedings of the 16th Congress of the European Society of Veterinary and Comparative Nutrition, Bydgoszcz, Poland. (2012).
  11. Gizzarelli M, Calabrò S, Vastolo A, Molinaro G, Balestrino I, Cutrignelli MI. Clinical findings in healthy dogs fed with diets characterized by different carbohydrates sources. Front Vet Sci. (2021) 8:667318. doi: 10.3389/fvets.2021.667318
  12. Hand SM. Small Animal Clinical Nutrition. 5th ed. Topeka, KS: Mark Morris Associates (2010).
  13. Nelson RW, Couto GC. Small animal internal medicine. 6th ed. Frisco, USA: Elsevier Inc. (2019).
  14. Case LP, Leighann D, Hayek MG, Foess RM. Canine and feline nutriton: A resource for companion animal professionals. 3rd ed. Missouri, USA: Mosby Elsevier (2011).
  15. Jensen AL, Aaes H, Iversen L, Petersen TK. The long-term biological variability of fasting plasma glucose and serum fructosamine in healthy beagle dogs. Vet Res Commun. (1999) 23:73–80. doi: 10.1023/A:1006274717184
  16. Loste A, Marca C. Study of the effect of total serum protein and albumin concentrations on canine fructosamine concentration. J Vet Res. (1999) 63:138–41.
  17. Muñoz-Prieto A, Escribano D, Cerón JJ, Martínez-Subiela S, Tvarijonaviciute A. Glucose, fructosamine, and insulin measurements in saliva of dogs: variations after an experimental glucose administration. Domest Anim Endocrinol. (2019) 66:64–71. doi: 10.1016/j.domaniend.2018.10.002
  18. Englyst KN, Vinoy S, Englyst HN, Lang V. Glycaemic index of cereal products explained by their content of rapidly and slowly available glucose. BJN. (2003) 89:329–39. doi: 10.1079/BJN2002786
  19. Ferreira LG, Endrighi M, Lisenko KG, de Oliveira MRD, Damasceno MR, Claudino JA, et al. Oat beta-glucan as a dietary supplement for dogs. PLoS One. (2018) 13:e0201133. doi: 10.1371/journal.pone.0201133
  20. Mitsuhashi Y, Bigley KE, Bauer JE. Lipid metabolic alteratisions and satiety with a pumpkin-based supplement in obese dogs. Intern J Appl Res Vet Med. (2013) 11:56–65.
  21. Carter RA, Bauer JE, Kersey JH, Buff PR. Awareness and evaluation of natural pet food products in the United States. JAVMA. (2014) 245:1241–8. doi: 10.2460/javma.245.11.1241
  22. Bodjrenou DM, Li X, Lu X, Lei S, Zheng B, Zeng H. Resistant starch from sweet potatoes: recent advancements and applications in the food sector. Int J Biol Macromol. (2023) 225:13–26. doi: 10.1016/j.ijbiomac.2022.12.002
  23. Boaventura F, Kuritza LN, Kaelle GCB, Bastos TS, Oliveira SG, Félix AP. Evaluation of postprandial glycemic response in rats (Wistar) fed with different starch sources. J Anim Physiol Anim Nutr. (2023) 107:11–7. doi: 10.1111/jpn.13806
  24. Truswell AS. Glycaemic index of foods. Eur J Clin Nutr. (1992) 46:S91–101.
  25. Adolphe JL, Drew MD, Silver TI, Fouhse J, Childs H, Weber LP. Effect of an extruded pea or rice diet on postprandial insulin and cardiovascular responses in dogs. J Anim Physiol Anim Nutr. (2015) 99:767–76. doi: 10.1111/jpn.12275
  26. Ratnayake WS, Hoover R, Warkentin T. Pea starch: composition structure and properties-a review. Starch/Stärke. (2002) 54:217–34. doi: 10.1002/1521-379X (200206)54:6<217::AID-STAR217>3.0.CO;2-R
  27. Yang Icon Z, Xu C, Wang W, Xu X, Yang Icon HM, Wang Icon ZY, et al. Dietary amylose and amylopectin ratio changes starch digestion and intestinal microbiota diversity in goslings. Br Poult Sci. (2022) 63:691–700. doi: 10.1080/00071668. 2022.2079398
  28. Giuberti G, Gallo A, Cerioli C, Masoero F. In vitro starch digestion and predicted glycemic index of cereal grains commonly utilized in pig nutrition. Anim Feed Sci Technol. (2012) 174:163–73. doi: 10.1016/j.anifeedsci.2012.03.006
  29. Monti M, Palumbo GR, Pinto MV, Putarov TC, Lourerio BA, de Oliveira Sampaio Gomes M, et al. Starch and fibre intake and glucose postprandial response of dogs. Ciência Rural. (2016) 46:354–61. doi: 10.1590/0103-8478cr20150763
  30. de Godoy MRC, Kerr KR, Fahey GC Jr. Alternative dietary Fiber sources in companion animal nutrition. Nutrients. (2013) 5:3099–117. doi: 10.3390/nu5083099
  31. Brennan CS, Cleary LJ. The potential role of cereal (1→3,1→4)-beta-D-glucans as functional food ingredients. J Cereal Sci. (2005) 42:1–13. doi: 10.1016/j.jcs.2005.01.002
  32. Rankovic A, Adolphe JL, Verbrugghe A. Role of carbohydrates in the health of dogs. JAVMA. (2019) 255:546–54. doi: 10.2460/javma.255.5.546
  33. Slavin JL, Jacobs D, Marquart L. Grain processing and nutrition. Crit Rev Food Sci Nutr. (2000) 40:309–26. doi: 10.1080/10408690091189176